Reach to grasp movement: a simultaneous recording approach

In our everyday life, we interact continually with objects. We reach for them, we grasp them, we manipulate them. All these actions are apparently very simple. Yet, this is not so. The mechanisms that underlie them are complex, and require multiple visuomotor transformations entailing the capacity to transform the visual features of the object in the appropriate hand configuration, and the capacity to execute and control hand and finger movements. In neural terms, grasping behavior can be dissociated into separate reach and grip components. According to this view, computations regarding the grasp component occurs within a lateral parietofrontal circuit involving the anterior intraparietal area (AIP) and both the dorsal (PMd) and the ventral (PMv) premotor areas. The general agreement is that the processes occurring in AIP constitute the initial step of the transformation leading from representation of objects to movement aimed at interacting with such objects. Evidence supporting this view comes from neurophysiological studies showing that the representation of three-dimensional object features influences both the rostral sector of the ventral premotor cortex (area F5) and the ventro-rostral sector of the dorsal premotor area (area F2vr; for review see Filimon, 2010). With respect to the reach component, there is agreement that it is subserved by a more medial parieto-frontal circuit including the medial intraparietal area (mIP) termed as the parietal reach region (PRR), area V6A, and the dorsal premotor area F2. Human neuroimaging studies go in the same direction. They showed the involvement of the anterior portion of the human AIP in grasping behavior and they proposed human homologues of both the ventral and dorsal premotor cortices during grasping. Whereas, reaching activates the medial intraparietal and the superior parieto-occipital cortex (for review see Castiello & Begliomini, 2008). Altogether these studies suggest that in humans, like in monkeys, reach to grasp movements involve a large network of interconnected structures in the parietal and frontal lobes. And, that this cortical network is differentially involved for the control of distinct aspects characterizing the planning and the control of reach to grasp movement. Nevertheless, how the neural control systems interact with the complex biomechanics of moving limbs - as to help us to identify the operational principles to look for in reach to grasp studies and, more in general, in motor control - remains an open question. In this respect, it is only through the use of converging techniques with different characteristics that we might fully understand how the human brain controls the grasping function. What is so far lacking in the literature on cortical control of grasp in humans is a systematic documentation of the time course of neural activity during performance of reach to grasp movement. To fill this gap the present thesis will consider the co-registration of behavioural and neural events in order to provide deeper insights into the neuro-functional basis of reach to grasp movements in humans. In Chapter 1 an overview on the state of the art in many disciplines investigating reach to grasp processes will be provided, with particular attention to neurophysiology, from which most of the knowledge regarding the neural underpinnings of reach to grasp movements comes from. Furthermore, kinematical as well as neuroimaging, and evoked related potentials (ERP) investigations will be reviewed. Particular emphasis will be given to neuroimaging studies, especially those exploring grasping movements by functional magnetic resonance imaging (fMRI), as the technique adopted to conduct the studies presented in this thesis (Chapter 1). Basic principles of co-registration techniques, which are at the core of the methodological aspect of the present thesis, will be reviewed (Chapter 2). In this respect, a description of the methodologies adopted in the present thesis together with general information regarding signal processing and data analysis for these different techniques will be provided in specific appendices (III, IV). Then, three studies focusing on the co-registration of kinematical with ERP (Chapters 3 and 4) and FMRI with ERP (Chapter 5) will be presented and discussed. In Chapter 3 the co-registration of ERP and kinematical signals will be considered with specific reference to hand shaping, that is the grasp component of the targeted movement. A similar co-registration approach will be adopted in Chapter 4 for investigating the underlying circuits of reaching. The focus for Chapter 5 will be the co-registration of ERPs and fMRI signals as to reveal the time course of activation of the differential cortical areas related to the planning, initiation and on-line control of reaching and grasping movements and how such activity varies depending on object size. A general discussion (Chapter 6), contextualizing the results obtained by the studies presented in this thesis will follow.

Durante la nostra vita quotidiana interagiamo continuamente con gli oggetti circostanti. Raggiungiamo, afferriamo e manipoliamo questi oggetti. Tutte queste azioni sono apparentemente molto semplici. Tuttavia non è proprio così. Il meccanismo sottostante queste azioni è molto complesso, e richiede una serie di trasformazioni visuomotorie che implicano la capacità di trasformare le caratteristiche visive di un oggetto nell'appropriata configurazione della mano oltre all'abilità di eseguire e controllare i movimenti di mano e dita. In termini neurali il movimento di prensione può essere scomposto in due componenti: raggiungimento e prensione. Seguendo questa dicotomia è stato proposto che i sistemi neurali sottostanti la prensione avvengano all'interno del circuito parietofrontale laterale che coinvolge l'area intraparietale anteriore (AIP), ed entrambe le aree premotorie, premotoria dorsale (Pmd) e premotoria ventrale (PMv). Generalmente i processi che si verificano in AIP rappresentano la fase iniziale della trasformazione che conduce dalla rappresentazione degli oggetti al movimento finalizzato all'interazione con gli oggetti stessi. Le prove a sostengo di questa ipotesi provengono dagli studi neurofisiologici; che mostrano come la rappresentazione delle caratteristiche di un oggetto tridimensionale influenza entrambe la sezioni rostrale della coretccia premotoria ventrale (area F5) e la sezione ventro-rostrale dell'area premotoria dorsale (area F2vr). Per quanto concerne la componente di raggiungimento, è stato proposto un circuito parieto-frontale, principalmente mediale, che coinvolge l'area intraparietale mediale (MIP) definita anche come la regione parietale deputata al raggiungimento (PRR), area V6A e l'area premotoria dorsale F2. Nell' uomo studi di neuroimmagine confermano quelli neurofisiologici e dimostrano il coinvolgimento della porzione anteriore del corrispettivo umano del AIP durante il movimento di prensione ed inoltre hanno postulato omologhe aree per entrambe le cortecce premotorie ventrali e dorsali durante la prensione stessa. Mentre il movimento di raggiungimento attiva la corteccia intraparietale e la coretccia parieto-occipitale sueperiore. Complessivamente questi studi suggeriscono che negli esseri umani, cosi come nelle scimmie, I movimenti di raggiungimento e prensione coinvolgono una vasta rete di strutture a livello dei lobi parietale e frontale. Inoltre il coinvolgimento di questa rete neurale si modula durante la pianificazione ed il controllo del movimento. Tuttavia la modalità con la quale i sistemi neurali interagiscono con gli aspetti biomeccanici deputati al controllo del movimento rimane una questione aperta. A tal proposito è solo attraverso l'utilizzo di tecniche convergenti con diverse caratteristiche che possiamo comprendere pienamente come il cervello umano esercita il controllo del movimento. Ciò che finora appare carente nella letteratura sul controllo corticale del movimento di prensione negli esseri umani è difatti una documentazione sistematica dell'andamento temporale dell'attività neurale e cinematica durante l'esecuzione del movimento di raggiungimento e prensione. Con l'intento di colmare questa lacuna il presente lavoro di tesi esaminerà la registrazione simultanea di eventi comportamentali e neurali al fine di fornire più profonde intuizioni sulle basi neuro-funzionali del movimento di raggiungimento e prensione negli esseri umani. Nel Capitolo 1 verrà fornita una panoramica sullo stato dell'arte nelle molte discipline che studiano il processo di raggiungimento e prensione, con particolare attenzione alla neurofisiologia, dalla quale scaturisce la maggior parte delle conoscenze circa le basi neurali di questo tipo di azione nell'uomo. A tal proposito, sanno riesaminati studi riguardanti la cinematica, cosi come le neuroimmagini e i potenziali evocati (ERP). I principi alla base delle tecniche di registrazione simultanea, che costituiscono la base metodologica del presente lavoro di tesi, saranno invece esaminati nel Capitolo 2. A tal proposito una descrizione delle metodologie d'indagine utilizzate nel presente lavoro di tesi assieme alle informazioni generali riguardanti l'elaborazione del segnale e l'analisi dei dati per queste diverse tecniche saranno forniti nelle apposite appendici (III, IV). Successivamente saranno presentati e discussi tre studi incentrati sulla registrazione simultanea dei correlati neurali del movimento di raggiungimento prensione in partecipanti umani rilevati tramite cinematica, ERP e fMRI (capitoli 3, 4 e 5). Nel Capitolo 3 la registrazione simultanea dei segnali ERP e cinematico con specifico riferimento alla coreografia raggiunta dalla mano durante il raggiungimento. Lo stesso approccio di registrazione simultanea sarà adottato nel Capitolo 4 per indagare l'esistenza di circuiti specifici per il movimento di raggiungimento. L'obiettivo del Capitolo 5 sarà invece la registrazione simultanea dei segnali ERPs ed fMRI al fine di rilevare il decorso temporale dell'attivazione delle differenti aree corticali relative alla pianificazione e al controllo dei movimenti di raggiungimento e di prensione. Seguirà una discussione generale (Capitolo 6) volta alla contestualizzazione dei risultati riportati nel presente lavoro di tesi.