Organization of the cetacean frontal and insular cortices: cytoarchitecture,chemoarchitecture, and neuronal specializations

The brain of cetaceans is very large in both absolute and relative size and possesses an extremely convoluted cortex. The understanding of how the brain of these mammals fully adapted to an aquatic life is organized is important to shed light on the processes that shaped the evolution of the mammalian brain in general, including humans. Three cortical regions, the anterior cingulate (ACC), anterior insular (AI), and frontopolar cortices (FPC) have been shown to be involved in high-level cognitive function in primates and thus, the understanding of their structural organization in cetaceans is particularly meaningful given the wide evidence of their cognitive abilities. Cytoarchitecture, chemoarchitecture based on the distribution of the calcium binding (CaBP) protein calretinin, glia/neuron ratio, and neuronal specializations were assessed in the ACC, AI, and FPC of a series of cetaceans representative of the main families such as the bottlenose dolphin (Tursiops truncatus, Odontoceti, Delphinidae), Risso’s dolphin (Grampus griseus, Odontoceti, Delphinidae), harbor porpoise (Phocoena phocoena, Odontoceti, Phocoenidae), killer whale, (Orcinus orca, Odontoceti, Delphinidae), beluga whale (Delphinapterus leucas, Odontoceti, Monodontidae), sperm whale (Physeter macrocephalus, Odontoceti, Physeteridae), pigmy sperm whale (Kogia simus, Odontoceti, Kogiidae), Amazon river dolphin (Inia geoffrensis, Odontoceti, Iniidae), minke whale (Balaenoptera acutorostrata, Mysticeti, Balaenopteridae), and humpback whale (Megaptera novaeangliae, Mysticeti, Balaenopteridae). Other species including the pigmy hippopotamus (Hexaprotodon liberiensis, Cetartiodactyla, Hippopotamidae), Florida manatee (Trichecus manatus latirostris, Sirenia, Trichechidae), Atlantic walrus (Odobenus rosmarus rosmarus, Carnivora, Odobenidae), African savannah elephant (Loxodonta africana, Proboscidea, Elephantidae), black rhinoceros (Diceros bicornis, Perissodactyla, Rhinocerotidae), rock hyrax (Procavia capensis, Hyracoidea, Procavidae), lowland streaked tenrec (Hemicentetes semispinosus, Afrosoricida, Tenrecidae), and black and rufous elephant shrew (Rhynchocyon petersi, Macroscelidea, Macroscelididae), were used for comparative purposes in different parts of this study. The results show that 1) Order-specific differences in the organization of the neocortex occur among cetaceans; 2) Cetaceans share structural features of the neocortex with the artiodactyls, both at a structural and neurochemical level; 3) The glia-neuron ratio of the cetacean neocortex corresponds to what is expected for their brain size; 4) The specific cortical regions investigated contain, in most of the available cetaceans species, a neuronal specialization observed with the same pattern of distribution only in great apes and humans, the Von Economo neurons. Overall these results are further evidence for an organization of the cetacean neocortex, which, although very different from that of primates, displays complexity, challenging the classical view of its homogeneous and simple structure. Specifically, the extended development of regions involved in high-level cognitive processes such as the ACC, AI, and FPC, their diverse cortical organization, and the presence of a specific neuronal specialization, all suggest that specific evolutionary selective pressures acted on these cortical regions and thus on their functions. Based on the evidence reported in the present thesis, the brain of cetaceans can be considered of a complexity comparable to that of primates, and an evolutionary alternative to the generation of complex behaviors.

L’encefalo dei cetacei è caratterizzato dal notevole volume e dalla complessità ed estensione della superficie neocorticale. La conoscenza dell’organizzazione delle strutture cerebrali di questi mammiferi completamente adattati alla vita acquatica è di primaria importanza per comprendere i meccanismi che stanno alla base dell’evoluzione del sistema nervoso centrale dei mammiferi, incluso l’uomo. In particolare, le tre regioni corticali costitute dalla corteccia cingolata anteriore (ACC), dalla insula anteriore (AI) e dalla corteccia frontopolare (FPC) hanno un ruolo primario nei processi di alto livello cognitivo nei primati e, quindi, lo studio della loro organizzazione corticale nei cetacei assume una particolare importanza in ragione delle capacità cognitive ampiamente documentate in queste specie. La citoarchitettura, la chemoarchitettura basata sulla distribuzione della proteina legante il calcio (CaBP) calretinina (CR), il rapporto cellule della glia-neuroni (GNI) e le specializzazioni neuronali di ACC, AI e FPC sono state studiate in alcune specie, rappresentanti delle maggiori famiglie di cetacei, che includono il tursiope (Tursiops truncatus, Odontoceti, Delphinidae), il grampo (Grampus griseus, Odontoceti, Delphinidae), la focena (Phocoena phocoena, Odontoceti, Phocoenidae), l’orca (Orcinus orca, Odontoceti, Delphinidae), il beluga (Delphinapterus leucas, Odontoceti, Monodontidae), il capodoglio (Physeter macrocephalus , Odontoceti, Physeteridae), il capodoglio nano (Kogia simus, Odontoceti, Kogiidae), l’inia (Inia geoffrensis, Odontoceti, Iniidae), la balenottera minore (Balaenoptera acutorostrata, Mysticeti, Balaenopteridae) e la megattera (Megaptera novaeangliae, Mysticeti, Balaenopteridae). Specie selezionate che includono l’ippopotamo nano (Hexaprotodon liberiensis, Cetartiodactyla, Hippopotamidae), il lamantino della Florida (Trichecus manatus latirostris, Sirenia, Trichechidae), il tricheco (Odobenus rosmarus rosmarus Carnivora, Odobenidae), l’elefante africano (Loxodonta africana, Proboscidea, Elephantidae), il rinoceronte nero (Diceros bicornis, Perissodactyla, Rhinocerotidae), la procavia (Procavia capensis, Hyracoidea, Procavidae), il tenrec striato di pianura, (Hemicentetes semispinosus, Afrosoricida, Tenrecidae), e il toporagno elefante di Peters (Rhynchocyon petersi, Macroscelidea, Macroscelididae) sono state utilizzate, in una prospettiva comparata, in diverse parti della presente tesi. I risultati qui riportati dimostrano che 1) Esistono differenze ordine-specifiche nell’organizzazione corticale dei cetacei; 2) Esistono similitudini strutturali e chimiche nell’organizzazione corticale di cetacei e artiodattili; 3) Il rapporto cellule della glia-neuroni nella corteccia dei cetacei è conforme a quanto previsto sulla base delle dimensioni dell’encefalo; 4) Le specifiche regioni corticali esaminate nella presente tesi contengono, nella maggior parte delle specie di cetacei, una particolare specializzazione neuronale, osservata con la medesima distribuzione solo nell’elefante e nelle scimmie antropomorfe filogeneticamente più vicine all’uomo: i neuroni di Von Economo. In conclusione, i risultati qui riportati costituiscono una ulteriore evidenza del fatto che l’organizzazione corticale dei cetacei, anche se molto diversa da quella dei primati, è caratterizzata da una specifica complessità che sfida la visione di semplicità e monotonia classicamente associata alla struttura della corteccia cerebrale di questi mammiferi marini. In particolare, il notevole sviluppo di regioni corticali associate a complessi processi cognitivi, quali ACC, AI e FPC, l’ eterogeneità dell’organizzazione corticale, e la presenza di definite specializzazioni neuronali, suggeriscono che queste regioni corticali, e le loro funzioni, siano state plasmate da specifici processi evolutivi. Sulla base dei risultati riportati nella presente tesi, l’encefalo dei cetacei può essere considerato di complessità paragonabile a quella dei primati, ed una alternativa evoluzionistica per la produzione di comportamenti strutturati.